Fue miembro del coro de la catedral de Winchester hasta 1624 y brevemente un empleado laico allí (1626) antes de convertirse en organista de Dulwich College (1627-1631). En 1638 fue nombrado maestro de los coristas en Winchester (con 32 años de edad de acuerdo al documento respectivo), al mismo tiempo que Christopher Gibbons se convirtió en organista.

Después de la restauración Silver sucedió como organista a Gibbons (1661); éste había muerto antes de junio de 1666. Su hijo, también John (bautizado en Whitchurch, Hants, el 4 de marzo de 1631-32 y muerto y enterrado en Wimborne, Dorset, en noviembre de 1694), fue miembro del coro de Winchester desde 1640, empleado laico desde 1661 y organista de Wimborne Minster desde 1664 hasta su muerte.

El padre, en lugar del hijo, es más probable que haya compuesto el Servicio en Fa Mayor y cinco himnos fragmentarios atribuidos a Silver en Wimborne (dos, también incompletos, se encuentran en manuscritos).